S’inicià en el món del futbol al costat del seu pare, que havia estat futbolista, i el seu germà Erwin. Jugador del Groningen des del 1972, el 1983 fou fitxat per l’Ajax d’Amsterdam a l’època en què Johann Cruyff entrenava aquest equip, i entre el 1986 i el 1989 fou traspassat al PSV Eindhoven. El 1989 fitxà pel Futbol Club Barcelona, on jugà durant sis temporades. A la fi de la seva carrera barcelonista havia guanyat quatre Lligues (1990-91, 1991-92, 1992-93 i 1993-94), una Copa del Rei (1989-90), una Copa d’Europa (1991-92) i una Supercopa d’Europa (1992-93), en un total de 335 partits i 101 gols. La temporada 1996-97 tornà a Holanda, on jugà amb el Feyenoord de Rotterdam. Jugà amb la selecció holandesa del 1983 al 1994. Del seu joc destaquen les passades en profunditat des de llarga distància i la gran potència de xut.
Retirat com a jugador el 1997, aquest any inicià una nova etapa com a entrenador: després d’una etapa com a entrenador segon a la selecció holandesa (1997-98) i al FC Barcelona (1998-2000), ha estat successivament primer entrenador del Vitesse Arnhem (2000-01), de l’Ajax d’Amsterdam (2001-05, amb el qual guanyà el 2002 i el 2004 la Lliga i el 2002 la Copa), del Benfica de Lisboa (2005-06, que guanyà la Supercopa), del PSV Eindhoven (2006-07, en què guanyà la Lliga) i, a partir del 2007, del València Club de Futbol, amb el qual guanyà el campionat de Copa el 2008, però els mals resultats de l’equip en el campionat de Lliga en comportaren la destitució el mateix any. Posteriorment ha entrenat l’AZ (2009), el Feyenoord (2011-14), el Southampton (2014-16) i l’Everton (2016-17). El febrer del 2018 assumí el càrrec d’entrenador de la selecció holandesa fins l’agost del 2020, quan s’incorporà com a tècnic del primer equip del FC Barcelona. A finals d’octubre del 2021 fou destituït del càrrec. L’any 2023 retornà a la selecció holandesa com a entrenador, en substitució de Louis Van Gaal.