Rep aquest nom des del 1935, però ja el 1915 l’exhibidor William Fox fundà la Fox Film Corp. amb la intenció d’ampliar la seva activitat a la producció i distribució, i fou de les pioneres en el cinema sonor amb Sunrise (1927). Els anys trenta entraren en l’empresa Joseph Schenk i Darryl F. Zanuck, que amb la seva companyia 20th Century havien produït pel·lícules per a United Artists. S’ha caracteritzat per la seva disposició a llançar nous processos tècnics, com el tecnicolor o el cinemascop. El 1962 estigué a punt de fer fallida per culpa del gran fracàs del film Cleopatra, i la bona acollida de The Sound of Music (1965) provocà la realització de més superproduccions que originaren un gran dèficit. Tot i això, encara crearen grans èxits com Star Wars (1977), amb els quals recuperà l’estabilitat econòmica. El 1985 passà a ser controlada per News Corporation, la companyia del magnat de la comunicació Rupert Murdoch. El 2013 la segregació de la divisió d’entreteniment de News Corporation donà lloc a l’empresa 21st Century Fox, dins la qual estava integrada 20th Century Fox. L’any 2019 The Walt Disney Company adquirí 21st Century Fox (i, amb aquesta, 20th Century Fox).