Els anys setanta destacà com a líder del grup de rock progressiu Genesis, però se’n separà per experimentar totes les seves idees i el 1977 inicià una reeixida carrera en solitari. Al seu rock hi afegí des de música contemporània fins a ritmes i melodies de cultures d’arreu del món, i posà una especial atenció en les lletres. D’aquesta primera època destaca la cançó Biko. La gran popularitat, però, li arribà el 1986 amb el disc So, on rebaixà alguns plantejaments experimentals de la seva música per fer-la més comercial. Gabriel no s’acomodà en l’èxit i diversificà la seva creativitat: feu bandes sonores i creà la discogràfica Real World, bàsicament per unir projectes multimèdia i noves tecnologies amb músics de cultures no anglosaxones; també es dedicà a l’organització de grans festivals. L’any 1984 fou guardonat al festival de cinema de Canes per la banda sonora de la pellícula Birdy i el 1989 obtingué un premi Grammy pel disc Passion, banda sonora de la pel·lícula La darrera temptació de Crist (M. Scorsese 1988).