Fou fundat el 25 de juliol de 1930 com a relleu, per motius econòmics, de la Unió Deportiva Girona, club fundat el 1921 producte de la fusió del Centre Gironenc, hereu de l’Strong Esport, el primer club de la ciutat (1902), i altres equips. Albert de Quintana i de León en fou el primer president. L’equip rellevà la Unió Deportiva en el Campionat de Catalunya de tercera categoria, en què el primer any fou campió de grup i assolí l’ascens a segona categoria. L’edició 1932-33 es proclamà campió de grup i fou primer de la fase de promoció i aconseguí l’ascens a primera categoria, on es mantingué fins que el Campionat de Catalunya fou abolit després de la temporada 1939-40. La darrera edició fou subcampió, darrere de l’Espanyol. A part del Campionat de Catalunya, jugà a tercera divisió la temporada 1933-34 i ascendí a la segona divisió estatal la campanya 1934-35, que es classificà en quart lloc. La temporada següent, 1935-36, quedà campió de segona tot i que els dos millors jugadors, Balmanya i el porter Iborra, havien marxat al FC Barcelona. Aleshores participà en la lligueta de promoció a primera divisió, però no pogué aconseguir l’ascens a la màxima categoria.
Després de la Guerra Civil Espanyola continuà a segona divisió fins a la campanya 1942-43. Recuperà la categoria l’edició 1947-48 i s’hi mantingué fins a la temporada 1950-51. Tornà a segona, on competí del 1956 al 1959. A partir d’aquí, inicià un llarg període a tercera divisió, fins que la temporada 1977-78 l’equip passà a jugar a l’acabada de crear segona B. Poc després descendí de nou a tercera i, més tard, baixà a preferent territorial (1981-82), on romangué una temporada. La temporada 1988-89 fou un altre cop campió de tercera i retornà a segona B. A partir d’aleshores combinà aquesta categoria amb la tercera divisió, fins que la temporada 2007-08 fou campió del seu grup i ascendí a segona A, quaranta-nou anys després d’absència i de superar la promoció. El 4 de juny de 2017 assolí l’ascens a la primera divisió, després d’haver-se quedat a les portes d’aconseguir-ho en les temporades 2012-13 i 2014-15. Tornà a la segona divisió en acabar la temporada 2018-19. El 19 de juny de 2022, de nou, aconseguí l’ascens a primera divisió.
Presentació oficial de la plantilla del Girona FC (temporada 2016-17)
© GIRONA FC
L’equip jugà a l’estadi de Vista Alegre fins el 1970, que en construí un de nou a Montilivi amb capacitat per a uns 9.200 espectadors, inaugurat el 14 d’agost de 1970 en un partit contra el FC Barcelona (1-3). Els dos dies següents es disputà la primera edició del Torneig Costa Brava, del qual, fins a l’edició del 2016, fou campió dotze vegades. El 1984 l’estadi passà a ser municipal. L’any 2018 l’ajuntament acordà cedir l’estadi al club durant 50 anys. El 2017 s’iniciaren obres d’ampliació que en un any n’ampliaren la capacitat a 13.400 espectadors. Els jugadors duen samarreta de ratlles vermelles i blanques i pantalons blaus.
En el palmarès del club cal esmentar, també, la consecució del Trofeu Moscardó en dues ocasions (1966, 1971) i la Copa Catalunya (2019).
L’any 1980 celebrà el seu cinquantenari amb partits contra la Real Societat i el Real Madrid, i el 2005 commemorà les noces de platí, amb el Barça de convidat. La temporada 2011-12 el club, convertit en societat anònima esportiva (SAD) des del 2009, disposava de prop de sis mil socis, d’un extens planter de futbol de base i d’un equip filial, el Girona B, a segona catalana. El 2 de juliol de 2016 la Federació Espanyola de Futbol donà el vistiplau a l’acord de filiació subscrit entre el Girona FC, com a patrocinador, i el CF Peralada, com a filial. En finalitzar la temporada 2018-19, amb el descens a segona del Girona i a tercera del Peralada, el Girona FC club finalitzà de manera unilateral l’acord de filiació.