Comparteix amb el seu germà Ethan Coen (Minneapolis, Minnessotta, 21 de setembre de 1957) les tasques de guionista, director i productor. Les seves pel·lícules han esdevingut un dels exponents més destacats del cinema nord-americà independent. Han realitzat Blood Simple (1985), Miller’s Crossing (1990), Barton Fink (1991, Palma d’Or al Festival de Canes i premi BAFTA 1997)), Fargo (1996, Oscar a la millor direcció i a la millor actriu), The Big Lebowski (1998), O Brother, Where Art Thou? (2000), The Man Who Wasn’t There (2001, premi del Festival de Canes al millor director), Intolerable Cruelty (2003) i The Ladykillers (2004). Amb el film No Country for Old Men (2007), codirigit amb el seu germà Ethan, aconseguí el premi BAFTA a la millor direcció i tres Oscar, el de millor direcció, millor pel·lícula i millor guió adaptat. Posteriorment dirigiren Burn After Reading (2008), A Serious Man (2009), True Grit (2011), Inside Llewyn Davis (2013, Gran Premi del Festival de Canes), Hail, Caesar! (2016) i The Ballad of Buster Scruggs (2018).
L’any 2021 Joel Coen estrenà The Tragedy of Macbeth, basada en l’obra de William Shakespeare, de la qual fou guionista, director i productor. Per la seva banda, Ethan Coen dirigí el documental Jerry Lee Lewis: Trouble in Mind (2022).