Té l’origen en els terrenys que la Diputació de Girona adquirí als termes d’Aiguaviva i Vilobí d’Onyar l’any 1957. El 1965 rebé la denominació d’aeroport de Girona-Costa Brava, i disposava d’una pista de 2.200 m per 45 m i un estacionament per a nou aeronaus de tipus mitjà. Posteriorment hi foren construïts la central elèctrica, la torre de control, el centre d’emissors i l’edifici de la terminal de passatgers, de 2.600 m2 en una sola planta. També s’afegí un carrer de rodada paral·lel a la pista i carrers de sortida ràpida. Després que la pista fos allargada 200 m, el març del 1967 inicià els vols de passatgers i mercaderies com a aeroport de primera categoria administrativa. Col·laboraren en el seu finançament la Diputació de Girona, el sindicat d’hoteleria i un grup de municipis.
Els anys següents es feren algunes ampliacions (especialment, una ampliació i adaptació de la pista de vol als grans reactors, i per a estacionament d’avions), però el trànsit aeri es limitava a vols privats i xàrters. Des de l’inici dels anys vuitanta fins als primers anys del segle XX l’aeroport passà una etapa difícil per la reorientació dels vols regulars cap a Barcelona i els turístics cap a altres destinacions de la Mediterrània. Tot i això, el 1990 s’hi aprovà un projecte d’ampliació i remodelació, i el 1991 es convertí en base operativa d’una escola de pilots.
El gran salt endavant de l’aeroport, però, arribà l’any 2003 quan la companyia de baix cost irlandesa Ryanair hi establí una de les seves bases més importants, cosa que feu augmentar el trànsit enormement, amb un màxim registrat de 5,5 milions de passatgers l’any 2008. Per tal de donar resposta a l’increment de la demanda s’invertí en la renovació i l’ampliació dels equipaments (aparcaments, edificis per a oficines i lloguer de cotxes, ampliació del vestíbul de facturació, nous accessos i millores en la pista d’aterratge). Tanmateix, la posició de domini absolut de Ryanair (entre el 70% i el 90% dels vols) ha comportat tensions recurrents amb les administracions, especialment des que, a partir del 2010, la companyia opera també a l’aeroport de Barcelona.