Aparegué al s. XI com a financera de la cúria i dels béns temporals de l’església, i la seva importància augmentà sobretot en ocasió del Cisma d’Occident (la coexistència de dues cúries exagerà llur fiscalitat). Als s. XIII-XIV absorbí algunes funcions en matèria penal i civil i s’atribuí l’apropiació dels espolis i béns vacants, sobretot des de Bonifaci VIII, fet que motivà controvèrsies inacabables sobre aquests drets, discutits pels sobirans. Els béns que la Cambra Apostòlica posseïa als dominis de la corona catalanoaragonesa foren expropiats durant la guerra contra Pere el Cruel de Castella, pel rei Pere III, el qual fou excomunicat (1364). Al s. XIX la Cambra Apostòlica fou tribunal per als estats pontificis i el cardenal president exercia com a ministre de finances. Correspon actualment a la Cambra la defensa del patrimoni temporal de l’església, i el camarlenc gaudeix de facultats extraordinàries en cas de vacar la seu pontifícia.