És un centre agrícola i comercial. Correspon a l’antiga Camerinum, aliada de Roma ja al segle IV aC. Fou centre de la marca de Camerino creada per Carlemany. El 1198 fou incorporada als dominis de l’Església; destruïda el 1259 per les forces de Manfred de Sicília, fou reconstruïda al segle XIV per Gentile da Varano. El 1502 se n'emparà Cèsar Borja, que feu construir el castell. Bisbat des del segle V, i arquebisbat des del 1787. El 1727 en fou fundada la universitat.