Format a Vitebsk, a l’Escola Imperial de Peterburg (1907) i amb Leon Bakst (1908-10), que li feu conèixer els corrents artístics avançats. Pensionat a París (1910), conegué Apollinaire, Max Jacob, Cendrars, Léger, Modigliani, Lhote, etc. El 1914 exposà a Berlín i a Rússia.
Amb la revolució esdevingué comissari de Belles Arts a Vitebsk (1918) i fundà una escola d’art on convidà Lisickij, Pougny i Malevič com a professors. A la primera Exposició Oficial d’Art Revolucionari a Petrograd (1919) li fou dedicada una sala; tanmateix, dimití el càrrec de director de l’escola davant l’oposició al seu lirisme per part dels suprematistes de Malevič, esdevinguts definidors de l’art oficial prestalinià.
Conreà l’escenografia, però aviat hagué d’anar a Berlín (1922) i a París (1923), on s’establí. Vollard li encarregà il·lustracions, i el 1926 exposà per primera vegada a Nova York; dos anys més tard visità Ceret. El 1931 publicà unes memòries i anà a Palestina; des d’aleshores feu nombrosos viatges, com el 1934, a Tossa de Mar, que qualificà de paradis bleu, on s’integrà en l’actiu ambient artístic internacional d’aquell moment.
Fantasia, aquarel·la de Marc Chagall
© Fototeca.cat
En esclatar la Segona Guerra Mundial fugí als EUA (1941-46) i conreà novament l’escenografia. Assajà més tard la ceràmica, l’escultura, el vitrall (església d’Assy, 1957; catedral de Metz, des del 1958; catedral de Reims, 1974; Sant Esteve de Magúncia, 1978-81; Art Institute de Chicago, 1979, etc.). Per encàrrec de Malraux, ministre francès de cultura, decorà el sostre de l’Opéra de París (1963-64); el 1966 acabà el Missatge bíblic, sèrie de disset pintures que oferí a l’Estat francès i que foren la base del Musée National Message biblique Marc Chagall, inaugurat a Niça el 1973. Rebé el premi Carnegie (1939), el primer premi de gravat de la Biennal de Venècia (1948) i el premi Erasme (1960).
Després d’una certa influència de Gauguin, el seu estil evolucionà poc, llevat de la dècada 1910-20, en què fou força influït pel cubisme i pel constructivisme. Inclòs convencionalment en l’escola de París, té en comú amb aquest grup, lleugerament eteri, el figurativisme i un cert expressionisme, però és un cas a part dins l’art contemporani. El seu món pictòric, vagament emparentat amb el surrealisme i àdhuc precursor d’aquesta tendència, es mou entre flors, figures sovint irreals, símbols i personatges jueus o russos, híbrids fantàstics, éssers que volen o que toquen el violí. Tracta els temes amb poesia, colorit variadíssim, savi infantilisme i un lliure i conscient oblit de la tècnica que, segons com, el fa caure en una certa matusseria.