És la col·lecció més important de l'artista fora de Catalunya, amb un total d'uns 2.000 objectes, prop d’un centenar dels quals són quadres. El museu es nodreix principalment de la donació del matrimoni Reynold i Eleanor Morse, amics de Dalí i col·leccionistes de la seva obra, amb la qual el 1982 crearen la Salvador Dalí Foundation, a la mateixa ciutat de Saint Petersburg, que esdevingué un dels fons més rics de la seva obra. L’edifici és un cub encastat en una estructura geodésica formada per panells de vidre irregulars, i té una superfície de 6.000 m2 en diversos nivells. L'any 2014 el museu fou guardonat amb el Premi Nacional de Cultura que atorga el CoNCA.