Fou el representant més important de l'opéra comique, gènere al qual està dedicada pràcticament tota la seva obra. Des de jove mostrà un talent especial per a la música. Estudià piano amb I.A. Ladurner i començà a compondre obres per a aquest instrument i alguna peça de música de cambra. El 1802 anà a Londres per estudiar comerç, però aviat retornà a París per dedicar-se exclusivament a la música. La seva primera comédie melée d’ariette, en un acte, titulada L’erreur d’un moment (1805), cridà l’atenció de L. Cherubini, que el prengué com a alumne. Les primeres òperes no van ser del gust del públic i Auber va abandonar temporalment la composició d’obres escèniques. Les dificultats econòmiques, però, l’impulsaren, cap al 1819, a cultivar el gènere una altra vegada. Le testament, amb llibret de F.A.E. de Planard, fracassà, però vingué seguida d’un èxit notable, La bergère châtelaine (1820), i després, d'Emma (1821). D’aquesta manera Auber es va anar consolidant professionalment. Poc després conegué el llibretista A.E. Scribe, amb el qual col·laborà durant molts anys i compartí grans èxits, com ara Le maçon, Fiorella, La sirène o Fra Diavolo. En aquestes obres Auber aconsegueix una síntesi de l’estil francès i de l’òpera italiana, sobretot de G. Rossini. L’estil d’aquest període es caracteritza pel sentimentalisme, la presència d’espurnes humorístiques i les floritures vocals per a lluïment dels cantants. Els bons resultats aconseguits feren que l’Académie Royale de Musique els encarregués una obra, La muette de Portici (1828), que representa un dels punts culminants de l’òpera francesa.
Cap als anys quaranta Auber canvià el seu estil lleuger per un altre de més seriós, i les obres d’aquest període, com ara La part du diable (1843) o Manon Lescaut (1856) tingueren una forta influència en l’evolució posterior de l'opéra lyrique. Al llarg de la seva vida gaudí de l’admiració dels seus contemporanis i ocupà diversos càrrecs d’importància. A la mort de L. Cherubini, per exemple, esdevingué director del Conservatori de París (1842-70), fou membre de la Légion d’Honneur i també director de la capella imperial a l’època de Napoleó III. A part d’òperes, Auber també compongué, per exemple, música religiosa, de cambra, cantates o concerts, obres que, comparades amb la producció per a escena, han quedat molt a segon terme.