Coneguda durant l’època romana pel nom de Limonum, Poitiers conserva d’aquell període nombroses ruïnes de teatres i arenes. Amb el cristianisme, la ciutat fou un dels principals centres religiosos de França, amb importants esglésies i monestirs. Tota la regió es veié afectada per les guerres de religió i a Poitiers resten testimonis històrics tant del calvinisme com de la Contrareforma. Ja des del segle XV s’hi celebraren representacions de drames religiosos, els misteris, que amb el temps perderen el seu caràcter sacre i esdevingueren una manifestació teatral de caràcter popular. El 1735 s’hi fundà una acadèmia de música, que acollí la primera representació d'Esther, un divertissement musical de Gibaut, mestre de la capella de Saint-Hilaire-le-Grand. A la mateixa època, les representacions teatrals amb intermezzi musicals foren molt freqüents als locals dels jesuïtes de la ciutat. També la música per a orgue fou molt practicada, com ho demostra l’esplèndid orgue construït per François-Henry Clicquot en 1787-91, a la catedral. Durant el segle XIX Poitiers no destacà d’una manera particular dintre del panorama musical francès i europeu, encara que hi proliferaren grups, especialment de cant coral, no professionals.
Al segle XX, la situació canvià. El 1953 es fundà a la universitat el Centre d’Études Supérieures de Civilisation Médieval, dotat d’una secció de musicologia que col·labora amb el Collegium Musicae Antiquae. L’any 1962 nasqué l’Ensemble Vocal Josquin Des Prés, i poc després, l’Orchestre de Chambre de Poitiers. Cap al final del segle XX el principal teatre de la ciutat, la Scène Nationale de Poitiers, amplià la seva oferta cultural, i a més dels espectacles teatrals fa funcions d’auditori: organitza concerts de tots els gèneres musicals i el Festival de Teatre Musical. A Poitiers també se celebren altres festivals: el Festival Jazz à Poitiers, el Printemps Musical, el Festival Colla Voce -dedicat a obres per a veu i orgue- i Les Contempo-Reines, un festival de dansa i música contemporània. Entre les diverses sales de concerts destaquen l’auditori Saint-Germain (que organitza el cicle Prima la Musica, dedicat a la promoció dels diversos gèneres musicals) i Confort Moderne, espai que promou les diverses formes de músiques actuals. Pel que fa a la didàctica musical, a Poitiers hi ha el Conservatoire National de Région i l’escola privada Ateliers Musicaux Syrinx.